Após se formar na Academia Ninja, o jovem Jiraiya se tornou parte de um time liderado por Hiruzen Sarutobi, o Terceiro Hokage. Ao lado dele, Orochimaru e Tsunade completavam o trio de genins.

Assim como o Time 7, a equipe precisou passar pelo teste dos guizos. Enquanto seus colegas foram bem sucedidos, Jiraiya falhou na prova, ficando preso e recebendo um sermão para que agisse mais como Orochimaru.

Em determinado ponto, o shinobi descobriu como chegar ao Monte Myōboku, local onde os sapos ninja vivem. Embora o mangá não mostre como isso aconteceu, no anime a chegada dele ao local é uma consequência de sua tentativa de realizar o jutsu de invocação sem ter um contrato. Lá, Jiraiya foi treinado por Fukasaku, que ensinou a ele diversas coisas, sendo uma das mais importantes o senjutsu, que eventualmente permitiu a ele atingir o Modo Sábio.

Enquanto vivia com os sapos, o Grande Sábio Sapo previu que o ninja iria viajar pelo mundo, e que durante suas viagens encontraria a Criança da Profecia. Essa criança seria um dos alunos de Jiraiya, que iria crescer e salvar ou destruir o mundo, dependendo do que aprendesse de seu mestre.

Já adulto, o time liderado por Hiruzen se separou conforme seus membros se tornaram jonins. Apesar disso, os três alunos voltaram a lutar lado a lado durante a Segunda Guerra Ninja, confronto travado principalmente nas terras da Vila da Chuva. Durante uma batalha no local, o trio foi o único a sobreviver após enfrentar o líder da vila shinobi, Hanzō da Salamandra. Por causa disso, ele os nomeou como os Sannin Lendários da Folha.

Todo fã de Naruto sabe que o protagonista foi treinado por Jiraiya, mas ele está longe de ser o único pupilo importante que o Sannin teve. O primeiro deles foi ninguém menos que Minato Namikaze, que se tornaria o Quarto Hokage. Inicialmente, ele fazia parte da equipe de genins que Jiraiya assumiu após se tornar um jonin, mas vendo grande potencial no garoto, o ninja dos sapos decidiu se tornar seu professor, acreditando que ele era a Criança da Profecia.

Depois de Minato, os próximos importantes pupilos que ele teve foram os órfãos da Chuva. Depois da batalha em que receberam o título de Sannin, três crianças se aproximaram do trio de Konoha, pedindo que eles os ensinassem ninjutsu. Diferente de seus colegas, Jiraiya decidiu ficar e ensiná-los, visando dar às crianças meios de sobreviverem. Os órfãos que ele treina são Yahiko, Nagato e Konan, que posteriormente se tornam os líderes da Akatsuki.

Pouco depois de começar a treiná-los, Jiraiya descobre que Nagato possui o rinnegan, poder que o Sábio dos Seis Caminhos utilizou para salvar o mundo. Assim, o ninja da Folha passa a acreditar que o garoto é a Criança da Profecia, sendo a reencarnação do Sábio que lideraria o mundo para uma era de paz.

Diferente de seus outros pupilos, a relação de Jiraiya com Naruto teve início mesmo antes do garoto nascer. Isso porque o nome dele, Naruto, foi escolhido por Minato e Kushina por causa do protagonista de um dos livros do Sannin. Os dois esperavam que seu filho crescesse e se tornasse tão determinado quanto o personagem, além de tornarem o ninja dos sapos padrinho de Naruto por meio do gesto.

Foi a ele, também, que Minato confiou a chave do selo de Naruto antes de morrer, a enviando por meio de Gerotora. Por meio disso, o shinobi lendário deduziu que seu antigo pupilo pretendia que ele ajudasse o jovem jinchuriki a aprender a controlar os poderes da Kyuubi, embora não soubesse qual era a razão disso.

O primeiro encontro dos dois, no entanto, acontece por acaso, quando o Sannin retorna à Vila da Folha sem aviso, e acaba encontrando Naruto e Ebisu. É apenas aí que ele começa a ensinar o garoto, sendo essencial em seu desenvolvimento como ninja e se tornando o mestre com quem o protagonista viaja por anos para treinar no período entre a fase Clássica e a fase Shippuden da série.

A primeira vez em que o personagem aparece na série ocorre durante o Exame Chunin, quando Naruto está em busca de alguém para treiná-lo em preparação para a segunda fase de batalhas. Inicialmente, Ebisu fica responsável por isso, mas Jiraiya o substitui depois.

Quando Orochimaru interrompe o evento com seu ataque à Vila da Folha, Jiraiya é um dos ninjas que a defende. Infelizmente, ele não consegue chegar até o Terceiro Hokage a tempo, e o antigo líder da vila morre, enquanto Orochimaru consegue escapar.

Precisando de um novo Hokage, os anciãos da vila escolhem Jiraiya para o papel, mas ele recusa. Como compromisso para não deixar a vila desamparada, ele vai atrás da única outra pessoa à altura da função, levando Naruto consigo para treiná-lo enquanto procura Tsunade.

Antes de encontrá-la, a dupla cruza o caminho da Akatsuki quando Kisame e Itachi tentam capturar o jinchuriki da Nove Caudas. Depois de os dois desistirem, a busca deles prossegue, culminando em um confronto entre os Sannin da Folha. Jiraiya e Tsunade eventualmente vencem a batalha, e após relutar, ela finalmente aceita se tornar a Quinta Hokage.

Retornando à vila, ele garante que Tsunade utilize suas habilidades como médica na recuperação de diversos ninjas da Folha que foram feridos durante o Exame Chunin e o ataque de Orochimaru. Ele passa algum tempo observando seu pupilo, e uma vez que Sasuke deixa a vila e seu rival falha em trazê-lo de volta, Jiraiya o informa que eles treinarão por três anos, para que o garoto se prepare para enfrentar o Sannin das Cobras e a Akatsuki.

Jiraiya retorna com seu pupilo após os três anos de treinamento, no início da fase Shippuden da série. O deixando sob a responsabilidade de Kakashi, ele parte novamente para investigar a Akatsuki, mas logo volta para avisar sobre o ataque ao Kazekage. Já ciente da situação, a Hokage envia Naruto e sua equipe para auxiliarem no resgate de Gaara, e Jiraiya dá a Kakashi um selo como precaução para caso o jovem jinchuriki perca o controle.

Após a missão, Tsunade, Kakashi e o Sannin dos sapos se reúnem para discutir o controle que Naruto tem sobre a Nove Caudas, notando sua piora. Como resultado, eles decidem manter Yamato por perto do garoto, para que ele possa detê-lo caso seja preciso.

O ninja volta a ter um papel na história após a Vila da Folha receber notícias de que Sasuke matou Orochimaru. Jiraiya ajuda Tsunade a planejar o próximo passo da vila, que envia um esquadrão de oito pessoas em busca de Itachi, visando encontrar o irmão mais novo que também o estaria procurando. Enquanto isso, o Sannin discute com a Hokage as informações que obteve sobre o líder da Akatsuki, antes de partir para a Vila da Chuva para investigá-lo de perto.

Lá, ele começa a reunir informações sobre o misterioso Pain. Ele logo é confrontado por Konan, uma de suas antigas alunas, e ao derrotá-la, se encontra com o líder da Akatsuki, que a salva. Reconhecendo o Rinnegan, Jiraiya identifica seu oponente como Nagato, e decide derrotá-lo para prevenir que o outro ninja destrua o mundo, pois ainda acredita que ele é a Criança da Profecia.

Quase derrotado, Jiraiya reflete sobre suas falhas antes de começar a pensar em Naruto. Inspirado por seu aluno, ele se recusa a desistir, conseguindo enviar uma mensagem sobre o que descobriu sobre Pain para a Vila da Folha, e morre com um sorriso após considerar o capítulo final de sua vida satisfatório. Nesses últimos momentos, ele também muda de ideia sobre a Criança da Profecia, decidindo que ela seria Naruto, e não Nagato como ele pensava antes.

Apesar de encontrar um fim permanente em Naruto Shippuden, o personagem retorna em Boruto. Isso acontece no arco em que o protagonista da sequência volta ao passado com Sasuke, encontrando um jovem Naruto e Jiraiya ainda vivo, já que eles voltam para um momento pouco depois do último Uchiha abandonar Konoha.

Os quatro trabalham juntos contra as tentativas de Urashiki Otsutsuki de tomar o chakra da raposa de Nove Caudas. Eventualmente, Jiraiya descobre que Boruto e Sasuke vem do futuro, identificando este último corretamente e recebendo a confirmação disso (e de que Naruto conseguiria trazer seu amigo de volta para a vila), antes de o Uchiha apagar suas memórias com o Sharingan.

Jiraiya também teve influência na história de Boruto devido à criação de seu clone, Kashin Koji. Além disso, seus ensinamentos continuam a influenciar a nova geração de ninjas apresentados na série.

Seu título de Sannin Lendário não era por acaso, e Jiraiya é considerado um dos maiores shinobi que a Folha já teve. Diversos personagens poderosos, como Itachi, Kisame e Kakashi, deixam explícito que não seriam capazes de derrotar o ninja dos sapos. Embora Nagato tenha o derrotado, ele próprio afirma que isso não seria possível caso seu antigo mestre soubesse como seus Seis Caminhos funcionam.

O chakra de Jiraiya era forte o bastante para permitir que ele usasse senjutsu, além de ter reservas o bastante para invocar Gamabunta. Além disso, o ninja possuía grande controle de chakra, conseguindo utilizar dois rasengans ao mesmo tempo, um em cada mão. Sua força física também era considerável, assim como sua resistência, que permitiu a ele sobreviver mais de uma vez a situações quase fatais.

Mestre de ninjutsu, ele era capaz de usar jutsus de selamento, modificar seu longo cabelo para usá-lo em batalha e utilizar diversas capacidades relacionadas a sapos. Ele também era capaz de utilizar todas as naturezas, tanto para ataques devastadores como para excelentes defesas.

Como já mencionado, ele aprendeu a usar senjutsu durante seu treinamento no Monte Myoboku, o que permitia a ele alcançar o Modo Sábio. A inteligência do personagem também era notável, apesar de seu jeito descontraído e até bobo em muitas ocasiões.

De acordo com o terceiro databook da série, em um total de 5, Jiraiya possui 5 em Ninjutsu, 4.5 em Taijutsu, 3 em Genjutsu, 4.5 de inteligência, 4.5 de força, 4.5 de velocidade, 5 de estamina e 4.5 em selos de mão.

Seu passatempo preferido era espiar as Casas de Banho femininas, sua comida favorita era alho, manjericão japonês e frango karaage e sua frase favorita era Livre e Desinibido. Quando o assunto são missões, ele completou um total de 1.839 missões oficiais, das quais 138 eram ranking S. Comparado aos outros personagens nos databooks, isso significa que ele é o personagem que mais completou missões na série.

Jiraiya e os outros Sannin todos tem nomes que vem do conto japonês O Conto do Galante Jiraiya, que tem o título referenciado quando o personagem de Naruto pensa no nome que daria à sua história. Assim como na série de Masashi Kishimoto, o herói do conto tem uma conexão com sapos, usando magia relacionada a eles.

As últimas palavras do ninja também tem a ver com a cultura japonesa, já que são baseadas em um provérbio, que em tradução livre diz: Um sapo em um poço não conhece o grande oceano. O significado da expressão é de que alguém com experiências limitadas tem uma visão de mundo limitada como resultado disso.